Với cương vị cố vấn an ninh, Bolton tham gia các cuộc đàm phán với Triều Tiên về việc từ bỏ chương trình vũ khí hạt nhân. Ông Bolton đã nhiều lần bị truyền thông và các quan chức Triều Tiên nêu đích danh chỉ trích. Ngoại trưởng Triều Tiên Kim Kye-gwan thời gian trước cuộc gặp thượng đỉnh Mỹ - Triều Tiên lần 1, từng cáo buộc Mỹ đưa ra những tuyên bố liều lĩnh và chứa đựng những ý định xấu xa. Ông chỉ đích danh Cố vấn An ninh Quốc gia Hoa Kỳ John Bolton và nói: "Chúng tôi không che giấu cảm giác ghê tởm của chúng tôi đối với ông ta".[45] Thứ trưởng Ngoại giao Triều Tiên Choe Son Hui ngày 20 tháng 4 năm 2019 phát biểu:"Những phát biểu của John Bolton cho thấy sự thiếu hiểu biết về ý định của hai lãnh đạo. Tôi cảm thấy chúng đều thô lỗ và ngu ngốc. Điều tốt đẹp sẽ không đến nếu những bình luận thiếu nhạy cảm như vậy còn tồn tại".[46][47]
Trong cuộc họp báo ở Tokyo ngày 25 tháng 8 năm 2019 sau 4 ngày thăm Nhật Bản, Tổng thống Trump phản bác lại chính Bolton về các vấn đề gai góc như Iran và Triều Tiên. Ông Trump và ông Bolton vốn khác xa nhau về cách tiếp cận căn bản trong các vấn đề đối ngoại. Ông Trump lên nắm quyền với lời hứa sẽ rút quân Mỹ khỏi các xung đột trên thế giới, và sau này đã theo đuổi đối thoại với Triều Tiên. Ông Bolton lại sẵn sàng dùng giải pháp quân sự và phản đối việc đối thoại với Triều Tiên.[48]
Tháng 9 năm 2019, Khi những cố vấn hàng đầu của Tổng thống Trump chuẩn bị cho cuộc họp quan trọng về tương lai Afghanistan, Bolton đã bị loại khỏi danh sách tham dự. Tom Wright, chuyên gia an ninh quốc tế tại Viện Brookings, cho biết: "Đây là ví dụ rõ nhất cho thấy vị cố vấn an ninh quốc gia đang bị cho ra rìa".[49]
